Composantes de la dynamique de l’interaction entre le maïs et les insectes lépidoptères foreurs de tige

Stratégies de défense des plantes

 On peut classer les stratégies de défense des plantes en trois grandes catégories. D’une part, les stratégies de défense qui consistent à empêcher ou à limiter les attaques. Il peut s’agir de défenses physiques comme la présence de trichomes pour limiter le déplacement des insectes ou des larves, ou le renforcement des parois cellulaires pour limiter les attaques des herbivores. La défense peut aussi consister en la production de composés chimiques ou de métabolites secondaires (Sauvion et al., 2013 ; Pagare et al., 2015 ; Jost & Jost-Tse, 2016 ; Ahmed, Arshad, & Khan, 2017). D’autre part, les stratégies d’évitement permettent à certaines espèces de modifier leur phénologie pour échapper aux attaques des herbivores (Belsky et al., 1993). Enfin, les stratégies de tolérance permettent à la plante de compenser ou réparer les dégâts provoqués par l’insecte. 

Défenses physiques

 Les défenses physiques des plantes sont définies comme des modifications morphologiques de la surface des organes où de la texture où de la dureté des organes qui empêchent ou réduisent la consommation, ou altèrent les pièces buccales des herbivores. Ces défenses physiques peuvent concerner toutes les cellules de l’épiderme (par exemple l’inclusion de cristaux dans l’épiderme des herbacées) ou se manifester par la présence de feuilles modifiées (par exemple les épines dans les rosacées ou beaucoup de plantes xérophytes), ou encore par des cellules épithéliales particulières comme les trichomes. Les trichomes forment des expansions de la surface des feuilles, rendant la progression des microherbivores difficile et à leur accès aux feuilles (Zalucki, Clarke, & Malcolm, 2002). Par exemple, la comparaison entre des plantes sauvages et des mutants sans trichomes d’Arabidopsis lyrata montre que la présence de trichomes réduit la ponte et les dégâts des larves de la teigne des crucifères Plutella xylostella (Sletvold et al., 2010). Outre leur rôle de défense physique, ces trichomes peuvent également avoir un rôle de défense chimique car ils sont souvent spécialisés dans l’accumulation de substances volatiles, toxiques ou même ayant un effet phéromonal. Le renforcement des cellules de l’épiderme peut impliquer d’autres mécanismes que l’inclusion de cristaux. L’épaisseur de la paroi cellulaire détermine sa rigidité et peut freiner la consommation par des larves. Ainsi, on a observé que la rigidité de la paroi cellulaire des feuilles de maïs est associée à une résistance accrue contre O. nubilalis (Bergvinson, Arnason, & Pietrzak, 1994b ; Bergvinson et al., 1994a). C’est le cas également pour Agrotis ipsilon qui éviterait les feuilles de plantes âgées à cause de leurs propriétés biomécaniques (Hong, Williamson, & Held, 2012). Parmi 5 les facteurs de résistance liés à la rigidité des parois, on note la composition de la paroi cellulaire en hémicellulose, cellulose et lignine (Buendgen et al., 1990 ; Barros-Rios et al., 2011 ; Santiago et al., 2017), mais aussi le renforcement de la paroi cellulaire par des acides phénoliques, dont l’acide paracoumarique et l’acide férulique (Krakowsky et al., 2004 ; Santiago & Malvar, 2010 ; Santiago, Barros-Rios, & Malvar, 2013 ; Santiago et al., 2017). Plusieurs travaux ont démontré l’existence d’une forte corrélation entre les composants de la paroi cellulaire et les dégâts de la pyrale (Bergvinson et al., 1994a ; Cardinal & Lee, 2005). Ces travaux ont porté sur la détection de QTLs (Krakowsky et al., 2004) et des études de génétique d’association génome wide (Li et al., 2016). Santiago et al. (2016) ont observé que les variétés à forte teneur en acide diférulate estérifié sont moins digestibles par les ravageurs ; elles ont aussi des tiges de plus grande taille et un meilleur rendement en grain que les variétés à faible teneur en acide férulique estérifié. La teneur en silice contribue aussi à renforcer les barrières physiques dans la plante contre les ravageurs (Buendgen et al., 1990). En effet, les essais de maïs sur des sols riches en silice ont montré une réduction de 49% des dégâts de pyrale sur les feuilles (Coors, 1987). L’usure des dents chez de nombreux mammifères herbivores est liée directement à la présence de cristaux dans les feuilles, usure contournée par une croissance continue des molaires (Korth et al., 2006 ; Park et al., 2009). Chez les larves d’insectes herbivores, la dureté des feuilles et/ou des parois cellulaires affecte également la forme et la dureté des mandibules (Bernays et al., 1991). 6 1.1.2 Défenses chimiques Les défenses chimiques sont constituées par la production de métabolites secondaires, des produits issus de la biosynthèse des métabolites primaires (Fig 1), molécules indispensables à la vie, au développement et à la reproduction de la plante (Royer, 2013 ; Pagare et al., 2015 ; Ahmed et al., 2017). Les métabolites secondaires sont des composés organiques qui ne sont pas directement impliqués dans la croissance et la reproduction ; ils sont généralement utilisés dans la pharmaceutique, la cosmétique, dans divers produits industriels et comme additifs alimentaires (Compean, 2014 ; Tiwari & Rana, 2015). Ils sont impliqués dans la protection de la plante contre les stress biotiques et abiotiques et se répartissent en 3 grandes familles de composés : les alcaloïdes, les terpènes et les composés phénoliques et leur dérivés (Bratt, 2000 ; Cambier, Hance, & De Hoffmann, 2000 ; Chen, 2008 ; Howe & Jander, 2008 ; Regnault-Roger, Philogène, & Vincent, 2008 ; Sauvion et al., 2013 ; Tiwari & Rana, 2015). Les alcaloïdes sont des composés azotés synthétisés à partir des acides aminés alors que les terpènes et les composés phénoliques sont synthétisés à partir des acides carboxyliques (Foyer, Noctor, & Emden, 2007 ; Jost & JostTse, 2016). Ces composés de défense peuvent être produits de façon constitutive (toujours présents dans la plante et par exemple stockés dans des vacuoles), ou induite sous l’action de stimulus extérieur (Ballaré, 2014 ; Jost & Jost-Tse, 2016 ; Verdugo, Francis, & Ramírez, 2017). Ils sont impliqués en général dans plusieurs mécanismes de défenses incluant l’antibiose et/ou l’antixénose. 7 Figure 1 : Schéma des voies majeures de biosynthèse des métabolismes secondaires (Jost & Jost-Tse, 2016). L’antibiose est une association entre deux ou plusieurs organismes qui inhibe la biologie d’au moins un d’entre eux, ou une association antagoniste entre un organisme et les composés chimiques produits par l’autre (Painter, 1951). Les composés chimiques et certaines structures de la paroi des plantes peuvent jouer un rôle inhibiteur chez plusieurs pathogènes dont les champignons et les bactéries, et affecter la physiologie et le comportement alimentaire de certaines larves d’insectes (Sauvion et al., 2013). Chez le maïs, le composé secondaire le mieux connu est le DIMBOA (2 ,4-dihydroxy-7-méthoxy1,4-benzoxazine-3-one), qui est un benzoxazinoïde produit par certaines variétés de maïs. Le DIMBOA inhibe la digestion chez la pyrale (Mumm & Hilker, 2006 ; Wouters et al., 2016), entraînant une réduction du poids des larves et des chrysalides, et de la durée de vie des adultes (Campos et al., 1989, 1990 ; Yan et al., 1996 ; Santiago et al., 2017). Il est synthétisé par les jeunes plantules (Cambier et al., 2000). Les variétés de maïs produisant cette molécule sont dites résistantes, en particulier contre la première génération de la pyrale de maïs (Mihm, 1997 ; Niemeyer, 2009). Le DIMBOA est également efficace contre d’autres lépidoptères tels que Diatraea grandiosella et Spodoptera frugiperda. 8 Ainsi, des essais ont montré que le poids des larves nourries sur les variétés de maïs ne produisant pas de DIMBOA (variétés sensibles) était 2 fois supérieur à celui de larves nourries sur des variétés résistantes (Mihm, 1997). De même les larves de S. frugiperda ayant consommé les disques prélevés chez les variétés sensibles croissent plus vite que celles des variétés résistantes (Jin, 2017). Enfin, on observe une réduction des dégâts (trous d’entrée, nombre et longueur des galeries) causés par la sésamie (S. nanogrioides) chez les lignées de maïs résistantes (Butrón et al., 1998). L’antixénose ou la non-préférence décrit la situation où l’attraction du ravageur pour une plante dépend de la qualité de l’hôte et/ou des composés volatils (Painter, 1951) ou gustatifs. Ces composés peuvent avoir plusieurs fonctions de défense et de signal. Les substances de défense peuvent avoir un effet insecticide et/ou anti-nutritif (affectant ainsi la qualité de l’hôte). Les substances sémiochimiques (ayant un rôle de signal) n’ont pas forcément d’impact sur la physiologie des herbivores, mais elles affectent leur comportement de prise de nourriture, et peuvent jouer un rôle dissuasif au même titre que la forme et la couleur des feuilles. Ces substances sémiochimiques des plantes peuvent être attractives ou répulsives pour l’alimentation et la ponte des ravageurs. Ainsi, les adultes de pyrale du maïs (O. nubilalis) sont attirés par certains composés volatils contenus dans les feuilles (Lupoli et al., 1990 ; Udayagiri & Mason, 1997). Les pontes d’œufs peuvent aussi varier en fonction de la quantité de composés volatils émis par la plante. Chez la sésamie, il a été observé que le nombre d’œufs pondus sur une plante change avec la quantité de composés volatils émis par la plante (Konstantopoulou, Krokos, & Mazomenos, 2004). Les études de déplacement des jeunes larves de plante à plante montrent aussi qu’elles peuvent être attirées par certains composés volatils émis par les plantes (Piesik et al., 2013 ; Rharrabe, Jacqui-Joly, & Marion-Poll, 2014). Chez le maïs, il existe une variabilité génétique au sein de l’espèce pour la quantité et la qualité de composés volatils émis (Degen et al., 2004). C’est vrai aussi chez d’autres espèces de plantes (Dufaÿ, 2003). De même, certaines variétés de maïs sont plus résistantes que d’autres à la consommation par des larves d’insectes herbivores (Robinson, Klun, & Brindley, 1978), et le niveau de résistance dépend de la qualité nutritive des plantes (Goldstein, Mason, & Pesek, 2010 ; Razze & Mason, 2012). L’attractivité de certaines lignées de maïs pour les ravageurs détermine leur niveau de résistance. Ainsi, des lignées moins attractives ont montré un faible niveau de dégâts à une infestation artificielle de sésamie (S. nanogrioides) (Butrón et al., 1998). Ces observations indiquent que les facteurs sémiochimiques peuvent être sélectionnés et sont héritables, au même titre que les facteurs de résistance classiques responsables de l’antixénose. 

 Stratégie d’évitement 

L’évitement est une stratégie mise en place par certaines espèces de plantes pour échapper aux attaques des ravageurs (Belsky et al., 1993). Les plantes peuvent modifier leur phénologie ou certains caractères phénotypiques pour échapper aux attaques de ravageurs. C’est le cas du fenouil potamot Potamogeton pectinatus qui est capable de réguler la profondeur de ces tubercules pour échapper à la prédation du cygne de Bewick (Cygnus columbianus) lorsqu’il détecte leur présence (Hidding et al., 2012). L’évitement peut aussi porter sur la vitesse de développement. C’est le cas pour gemmifera, une sous-espèce d’Arabidopsis halleri qui peut modifier sa date de floraison lorsqu’elle détecte la présence de ravageurs. En effet, des essais en milieu naturel ont montré que gemmifera fleurit plus tôt, avant l’émergence des larves de Phaedon brassicae lorsqu’elle a été exposée à des insectes adultes (Kawagoe & Kudoh, 2010). Chez d’autres espèces, c’est un retard de la date de floraison qui leur permet d’échapper aux attaques d’herbivores. Par exemple, la floraison tardive chez la lobélie syphilitique (Lobelia siphilitica) lui permet d’échapper aux attaques de son parasite Cleopmiarus hisdulus (Parachnowitsch et al., 2012). Chez le maïs également, un retard de floraison permet aux plantes d’être plus résistantes à la deuxième génération de pyrales en Espagne (Ordas et al., 2013). 

Tolérance

 Les plantes tolérantes sont capables de croître et de se reproduire, ou de réparer leurs blessures, malgré la pression des ravageurs (Painter, 1951). On a ainsi observé que certaines plantes de maïs pouvaient produire plus de biomasse après avoir subi une défoliation manuelle (Collantes, Gianoli, & Niemeyer, 1998). Le plus souvent la tolérance est associée à un autre mécanisme de défense de la plante, mais son expression peut être masquée par certaines conditions environnementales. Pour Franeta et al. (2019), la tolérance pourrait être liée à l’antibiose et elle est difficile à quantifier au sein d’une même espèce. Ainsi, chez le maïs, plusieurs QTLs identifiés sont impliqués en même temps dans plusieurs mécanismes, dont la tolérance contre certains ravageurs de feuilles, foreurs de tiges et dans les défenses chimiques et physiques (Meihls, Kaur, & Jander, 2012). Cependant, les travaux de Butrón et al. (1998) sur les mécanismes de défense chez certaines lignées de maïs et leurs hybrides n’ont pas pu mettre en évidence l’existence simultanée de la tolérance et de l’antibiose. Les lignées qui expriment la tolérance contre la sésamie (S. nanogrioides) n’ont pas d’antibiose et vice versa. La même observation avait été faite par Mihm (1997) sur la tolérance à S. frugiperda. 10 Pour conclure, les plantes, pour mieux résister aux attaques des différents pathogènes et ravageurs, mettent en place plusieurs stratégies de défense dont l’évitement, la production de défenses physiques et chimiques, ou la tolérance. La mise en place de ces stratégies est probablement coûteuse pour la plante, car elle implique la synthèse de composés ou d’organes, ou des décalages des périodes de croissance.

Coût de la défense

La production des défenses nécessite une mobilisation d’énergie pour la biosynthèse, la modification, le transport, le stockage de nouveaux composés, mais aussi pour assurer les fonctions de maintenance (Strauss et al., 2002 ; Stamp, 2004; Züst & Agrawal, 2017). Ce coût peut varier d’une plante à une autre. Il dépend de la disponibilité des ressources, du taux de renouvellement des métabolites, de leurs caractéristiques chimiques et de leur coût de production (Skogsmyr & Fagerström, 1992 ; Cipollini, Walters, & Voelckel, 2017). Il peut se quantifier par différentes mesures comme la quantité de dioxyde de carbone (CO2) requise par gramme (g) de métabolite produit, le taux de photosynthèse, ou la baisse de rendement1 . Ainsi, la production de trichomes chez Arabidopsis lyrata, qui lui confère une résistance contre la teigne des crucifères Plutella xylostella, entraîne une réduction de la taille des rosettes (Sletvold et al., 2010). De même, l’induction de la défense par le jasmonate chez Nicotiana attenuata entraîne la baisse du nombre de grains (Baldwin, 1998). Cependant, en présence de ravageurs, la baisse de rendement est moins importante chez les plantes induites que chez les plantes non induites par le jasmonate. Chez les sapins, le processus de différenciation des canaux résinifères initié par certaines espèces en conditions de stress entraîne une baisse de la croissance de la plante (Ferrenberg, Kane, & Langenhan, 2015). Han & Lincoln (1994) ont aussi démontré que Diplacus aurantiacus perd 2,1 g de biomasse en investissant 2,52 g de son glucose pour produire 1 g de résine. Pour le taux de photosynthèse, un modèle mathématique a montré que la production de glucosinolates chez les Brassicaceae augmente la photosynthèse de 15% au moins (Bekaert et al., 2012), en conditions de ressources non limitantes. L’augmentation de la photosynthèse au profit de la synthèse de glucosinolates entraîne une réduction de l’énergie allouée pour la croissance des feuilles de rosettes. Le coût peut aussi varier selon le type de molécule produite. Par exemple, la production des alcaloïdes est plus coûteuse que celles des glucosides cyanogènes et terpénoïdes. En effet, leur 1 Rendement : Production de grain ou de biomasse, caractères morphologiques comme taille des fleurs, taille des rosettes etc. 11 production nécessite respectivement 5, 2,8 et 2,6 g de CO2 par gramme (g) de métabolite (Gulmon & Mooney, 1986). Le coût de la défense peut aussi se mesurer en termes de métabolites primaires alloués à la biosynthèse de métabolites secondaires. L’induction des mécanismes de défense chez Nicotiana attenuata entraîne la production de métabolites secondaires comme la nicotine, la caffeoylputrescine, la dicafeoylspermidine et le 17‐hydroxygeranyllinalool diterpene glycosides (DTGs). Inversement, on observe une réduction des substances de réserve (l’amidon) et de plusieurs métabolites primaires incluant le glucose, le fructose et le sucrose dans les feuilles, puis une diminution de la croissance (Machado, Baldwin, & Erb, 2017). Le coût de l’allocation de l’énergie pour la production de métabolites secondaires est la réduction des sucres solubles, puis la croissance des feuilles. Ainsi, l’investissement des plantes dans la production de composés de défense a un coût énergétique qui se traduit par une diminution de l’investissement dans d’autres fonctions, ou alors par une utilisation plus importante des ressources. A ressources constantes, une plante ne peut pas investir à la fois dans toutes ses fonctions et un compromis doit être trouvé entre les fonctions de croissance et celles de défense (Garland, 2014). La production des défenses, bien qu’elle soit coûteuse, permet cependant à certaines plantes de maximiser leur valeur sélective (Cipollini et al., 2017).