Oiseaux sauvages et virus West Nile

Des interactions entre oiseaux et moustiques compétents

Pour qu’un cycle d’amplification s’installe, il est nécessaire que vecteurs et hôtes, compétents en laboratoire, se rencontrent effectivement et régulièrement en conditions naturelles. La probabilité de ces contacts dépend de plusieurs facteurs tels que : les préférences écologiques et le cycle d’activité des hôtes et des vecteurs ; les préférences trophiques des vecteurs ; le comportement de défense des hôtes ; la densité et la diversité des vecteurs et des hôtes.

  Préférences écologiques et cycles d’activité

Un cycle d’amplification ne peut exister que si les hôtes et les vecteurs partagent, à une même période, la même niche écologique. Leur probabilité de rencontre dépend de leur répartition réciproque dans l’espace et dans le temps, à l’échelle de la saison mais aussi celle du nycthémère. Pour les oiseaux diurnes, la période principale d’exposition aux piqûres de moustiques est la nuit, quand ils sont inactifs et immobiles. Or, c’est justement à la tombée du jour et pendant la nuit que la plupart des moustiques ornithophiles partent en quête d’hôte et prennent leur repas de sang (Scott & Edman 1991). A l’échelle de la saison, on peut s’attendre à ce que les interactions entre oiseaux et vecteurs soient différentes selon que le pic d’abondance de ces derniers survient pendant la migration de printemps (nombreux oiseaux de passage), la nidification (nombreux poussins immobiles et sans plumage protecteur), ou la migration d’automne (nombreux jeunes de l’année et oiseaux de passage). La rencontre entre les oiseaux et les moustiques est conditionnée par leur répartition dans l’espace, y compris verticale. En effet, pour certains vecteurs, les individus en quête d’hôte sont plus abondants au niveau de la canopée qu’au niveau du sol (Stamm 1966, Chunikhin 1973, Anderson et al. 2004, Deegan et al. 2005, Russell & Hunter 2005, Balenghien et al. 2006, Darbro & Harrington 2006). En fonction de la hauteur à laquelle ils se trouvent pendant la nuit, les oiseaux seront plus ou moins exposés à ces moustiques. En général, le critère utilisé pour évaluer cette exposition est la hauteur des nids (Emord & Morris 1984). 

Préférences trophiques des vecteurs En fonction des espèces, les moustiques sont attirés par une gamme d’hôtes plus ou moins large. Les moustiques ornithophiles choisissent en général un oiseau pour effectuer leur repas sanguin mais ils peuvent également piquer d’autres vertébrés (Chunikhin 1973). Le tropisme des moustiques dépend de différents facteurs relatifs à l’hôte (odeur, émission de CO2, chaleur, mobilité, forme) et à l’environnement extérieur (température, humidité) (Chunikhin 1973, Scott & Edman 1991, Russell & Hunter 2005). L’attractivité d’un individu dépend de son espèce et de son âge. Chez le Moineau domestique Passer domesticus par exemple, il a été montré que les jeunes poussins au nid exercent une attraction chimique beaucoup plus faible que les moineaux adultes (Scott et al. 1990, Scott & Edman 1991). 1.3.3 Comportement de défense des oiseaux Chez les oiseaux adultes, les zones attaquées par les moustiques sont les parties sans plumes telles que le contour de l’œil, la base du bec ou les pattes. Deux attitudes de protection sont décrites : (1) une protection passive, qui consiste à minimiser la surface exposée aux piqûres (protection de la tête par les ailes et des pattes par les plumes abdominales) ; (2) une protection active, qui consiste à effectuer des mouvements dissuasifs pour empêcher les moustiques de se poser (par exemple en secouant la tête, en tapant du pied, en donnant des coups de becs sur les pattes) ou à tenter d’attraper les moustiques en vol (Edman & Kale 1970, Scott & Edman 1991). Les modalités de défense des oiseaux sont variables même entre espèces très proches phylogénétiquement (Edman et al. 1972) mais les espèces de grande taille, par exemple de la famille des Ardéidés ou des Anatidés, apparaissent globalement plus tolérantes aux piqûres de moustiques que les petits passereaux (Scott & Edman 1991). L’âge est un facteur important puisque les jeunes poussins au nid, qui n’ont pas de protection par des plumes, n’ont pas non plus de comportement de défense (sauf chez les Gallinacés). C’est pourquoi, bien qu’ils attirent moins les moustiques que les adultes, les poussins de moineaux seraient plus piqués que ces derniers : les vecteurs seraient attirés par l’adulte mais piqueraient ensuite préférentiellement les poussins dont le corps n’est pas entièrement protégé par celui du moineau adulte qui les couve (Scott et al. 1990). L’état physiologique intervient également, un individu léthargique n’ayant pas de comportement de défense vis-à-vis des moustiques (Scott & Edman 1991). Cette situation est observée, peu avant leur mort, chez les corneilles d’Amérique Corvus brachyrhynchos infectées par le virus WN (Yaremych et al. 2004a, Reisen et al. 2005a). 

Densité et diversité des vecteurs

Pour qu’un arthropode ait un rôle significatif dans la transmission d’un agent pathogène, il faut que sa densité de population soit suffisamment grande. En effet, même s’il est un très bon vecteur, un moustique rare ne jouera aucun rôle épidémiologique. Inversement, un moustique dont la compétence vectorielle est modérée, mais qui est très abondant, pourra jouer un rôle majeur dans la transmission d’un arbovirus. Il existe donc, pour les vecteurs, une Chapitre 1 Thèse d’E. Jourdain (2006) – Université Joseph Fourier, Grenoble 1 15 densité critique en dessous de laquelle la transmission ne peut avoir lieu (Rodhain & Perez 1985). Toutefois, quand la densité augmente fortement, une modification des relations vecteurs– oiseaux peut être observée. Des investigations en laboratoire ont montré que l’augmentation de la densité de moustiques entraîne une augmentation significative du comportement de défense des oiseaux (Edman et al. 1972, Scott & Edman 1991). Il en résulte que, pour un moustique donné, la probabilité de succès de repas sanguin sur un oiseau est plus faible quand la densité de moustiques augmente. Les moustiques pourraient alors être amenés à se tourner vers d’autres hôtes vertébrés, par exemple les mammifères. Ainsi, il a été montré que, quand la densité de certains moustiques ornithophiles est très élevée, la proportion de repas sanguins effectués sur mammifères augmente significativement (Edman & Taylor 1968, Nelson et al. 1976). En outre, dans un environnement donné, la présence simultanée de vecteurs n’ayant pas les mêmes caractéristiques (compétence vectorielle, préférences écologiques, préférences trophiques, longévité, dynamique saisonnière) complique très probablement la circulation du virus au sein de la population d’oiseaux. En Camargue, par exemple, le rôle relatif des deux principales espèces de moustiques ornithophiles (Cx. pipiens et Cx. modestus) dans l’amplification du virus WN reste à évaluer.

Densité et diversité des oiseaux

La dynamique de transmission du virus WN au sein d’une population d’oiseaux est corrélée de façon complexe à la taille de cette population, la nature des espèces présentes et l’abondance relative de chaque espèce. Par exemple, si une augmentation de la densité d’oiseaux concerne des espèces fortement compétentes, la transmission du virus au sein de la population de vecteurs est favorisée. Cela correspond à la situation épidémiologique observée en Californie où le niveau d’infection des populations de vecteurs par le virus WN est particulièrement élevé dans les zones à forte densité de Corvidés (Reisen et al. 2006a). Ceux-ci ayant une mortalité élevée associée au virus WN (Yaremych et al. 2004b), ils ne peuvent en effet intervenir de façon significative dans la transmission que s’ils ont une population de grande taille (Dobson & Foufopoulos 2001). De la même façon, une augmentation de la diversité des oiseaux qui a pour conséquence de rassembler des hôtes ayant un rôle complémentaire dans la circulation du virus (par exemple, des individus réservoirs ou introducteurs et d’autres très bons amplificateurs) favorise l’amplification (Dobson & Foufopoulos 2001). Inversement, si l’augmentation de densité ou de diversité concerne des oiseaux peu ou pas amplificateurs, elle entraîne un effet de dilution du virus (Schmidt & Ostfeld 2000, Dobson & Foufopoulos 2001, Chapitre 1 Thèse d’E. Jourdain (2006) – Université Joseph Fourier, Grenoble 1 16 Ezenwa et al. 2005). Celui-ci est moins présent chez les espèces d’oiseaux capables de le transmettre aux vecteurs et le cycle d’amplification est ralenti. Selon les caractéristiques des espèces présentes (bons ou mauvais amplificateurs), la densité et la diversité pourront donc avoir des effets contraires sur l’amplification du virus WN au sein de l’avifaune. C’est pourquoi, selon les hypothèses de transmission choisies, les modèles épidémiologiques relatifs au virus WN peuvent aboutir à des prédictions très différentes (Wonham et al. 2006). 

Une météorologie favorable

Pour que l’amplification soit importante, il est nécessaire que les conditions météorologiques, en particulier de température, soient favorables. En effet, elles conditionnent non seulement l’abondance et l’activité des moustiques, mais aussi la période d’incubation extrinsèque, qui correspond au temps nécessaire à l’amplification du virus chez les vecteurs (Rodhain 1989, Mellor 2004, Reisen et al. 2006c). 

Autres voies d’amplification

D’autres facteurs pourraient également jouer un rôle clé dans l’amplification du virus WN, en particulier si celle-ci ne repose pas uniquement sur un cycle primaire oiseau-moustiqueoiseau. D’autres mécanismes de transmission sont en effet suspectés : une transmission non vectorielle ; une transmission vectorielle non virémique ; une transmission vectorielle chez des vertébrés autres que des oiseaux ; une transmission vectorielle par des arthropodes autres que des moustiques. 2.1 Transmission non vectorielle La possibilité d’une transmission d’oiseau à oiseau en l’absence de moustiques a été mise en évidence pour différentes espèces en conditions de laboratoire (Langevin et al. 2001, McLean et al. 2001, Swayne et al. 2001, Banet-Noach et al. 2003b, Komar et al. 2003a). En conditions naturelles, cette transmission non vectorielle pourrait s’avérer particulièrement importante pour les espèces qui vivent en communauté (Banet-Noach et al. 2003b, Marra et al. 2004, Ward et al. 2006). Elle implique que le virus soit excrété par les individus infectés (fèces, salive, sécrétions naso-pharyngées, fluides oculaires), qu’il survive dans l’environnement, et qu’il infecte un nouvel hôte par voie orale, respiratoire, muqueuse ou cutanée (Kuno 2001b). Le virus WN a été mis en évidence à plusieurs reprises dans la cavité oro-pharyngée d’oiseaux infectés (Langevin et al. 2001, Komar et al. 2002, Komar et al. 2003a). La présence du virus a aussi été observée dans les fientes chez plusieurs espèces domestiques, notamment  le poulet (Senne et al. 2000, Kuno 2001b, Langevin et al. 2001), la dinde (Swayne et al. 2000) et le canard (Fedrova et Stavskiy 1972 cité par Kuno 2001b). Chez les oiseaux sauvages, le virus WN a été détecté sur des écouvillons cloacaux de plusieurs espèces américaines infectées expérimentalement (Komar et al. 2003a, Weingartl et al. 2004) ou naturellement (Komar et al. 2002). Néanmoins, la survie du virus dans les fientes serait limitée dans le temps : à température ambiante, la quantité de virus détectée chuterait de 99% en 24 heures (Langevin et al. 2001). Les modalités selon lesquelles la transmission d’oiseau à oiseau se produit sont mal connues. La possibilité d’une infection suite à l’inhalation d’aérosols contaminés par le virus WN a été démontrée au laboratoire sur des singes, des souris et des hamsters (Kuno 2001b). Chez les oiseaux, la production d’aérosols à partir de fientes contaminées pourrait être induite par les battements d’ailes et entraîner la contamination de congénères par voie respiratoire. Par ailleurs, les contacts sociaux entre individus pourraient faciliter la mise en contact d’un oiseau naïf avec des sécrétions ou excrétions contaminées. Les poussins, en particulier, pourraient être infectés par leurs parents à l’occasion du nourrissage par régurgitation (Kuno 2001b). La possibilité d’une contamination par voie orale a été prouvée expérimentalement chez cinq espèces d’oiseaux sauvages par administration dans la cavité buccale d’une solution virale ou d’un moustique infecté (Komar et al. 2003a). Cette voie d’infection pourrait être particulièrement importante pour les oiseaux de proie et les charognards qui se nourrissent d’autres oiseaux. On peut d’ailleurs remarquer que le virus est fréquemment observé chez les rapaces (Anderson et al. 1999, Garmendia et al. 2000, Gancz et al. 2005, Stout et al. 2005, Wunschmann et al. 2005, Bakonyi et al. 2006, Hull et al. 2006, Joyner et al. 2006). De même, chez les Corvidés, la transmission du virus pourrait être accrue du fait de leur comportement charognard (Marra et al. 2004). Enfin, le virus WN pourrait aussi être transmis aux oiseaux par ingestion de moustiques ou d’autres arthropodes infectés. Cette situation est envisageable pour des espèces insectivores mais aussi pour d’autres espèces, par exemple lors du comportement de défense vis-à-vis des moustiques ou de l’entretien mutuel du plumage.

Transmission vectorielle non virémique

La possibilité pour le virus WN d’être transmis directement d’un moustique à un autre, sans passage par la circulation sanguine de l’hôte, a été montrée expérimentalement sur un modèle souris (Higgs et al. 2005). Ce mécanisme de transmission non systémique avait déjà été décrit pour les tiques (Lawrie et al. 2004). Chez les oiseaux, la transmission non virémique du virus WN serait favorisée par le fait que les moustiques se concentrent pour piquer leur hôte sur les parties du corps dénuées de plumes (contour de l’œil, base du bec, pattes). Quand la densité de moustiques est importante, l’amplification du virus WN pourrait donc être accélérée, grâce à une augmentation du nombre de vecteurs infectés, même si les Chapitre 1 Thèse d’E. Jourdain (2006) – Université Joseph Fourier, Grenoble 1 18 hôtes présents sont de mauvais amplificateurs. Les oiseaux immunisés ou peu compétents et les différents hôtes considérés jusqu’à présent comme des culs-de-sac épidémiologiques pourraient donc en réalité permettre passivement l’amplification du virus WN chez les vecteurs.

Hôtes amplificateurs autres que les oiseaux

La présence d’anticorps vis-à-vis du virus WN a été rapportée chez de nombreux mammifères domestiques ou sauvages (Hubalek & Halouzka 1999, McLean et al. 2002, Marra et al. 2004, van der Meulen et al. 2005). En revanche, les isolements sont rares (Taylor et al. 1956, Berezin 1971, Hubalek & Halouzka 1999). Les infections expérimentales sur différentes espèces ont montré que la virémie développée après inoculation du virus est en général faible chez les mammifères (Taylor et al. 1956, Schmidt & Elmansoury 1963, Chippaux et al. 1970, Joubert et al. 1971, Oudar et al. 1971b, Bunning et al. 2002, McLean et al. 2002, Austgen et al. 2004, Teehee et al. 2005). Ceux-ci sont donc considérés comme moins importants que les oiseaux dans le maintien du cycle de transmission du virus WN (Hubalek & Halouzka 1999). Toutefois, des études récentes sur des rongeurs (Tonry et al. 2005) et des lagomorphes (Tiawsirisup et al. 2005) laissent penser que le rôle des mammifères dans la circulation du virus a peut-être été sous-estimé. La circulation du virus WN a aussi été montrée chez les reptiles et les amphibiens (Berezin 1971, Nir et al. 1972). Les investigations menées jusqu’à présent ont montré qu’une virémie suffisante pour infecter des moustiques vecteurs est observée chez certaines espèces mais pas chez d’autres (McLean et al. 2002, Klenk & Komar 2003, Klenk et al. 2004). Certains reptiles et amphibiens pourraient donc aussi avoir un rôle significatif dans l’amplification du virus WN. 2.4 Transmission par des vecteurs autres que les moustiques Le virus WN a été détecté chez des Cératopogonidés (Sabio et al. 2006) et chez divers ectoparasites des oiseaux : Hippoboscidés (Farajollahi et al. 2005b, Gancz et al. 2005), tiques dures (Hubalek & Halouzka 1999, Murgue et al. 2002, Lvov et al. 2004), tiques molles (Hubalek & Halouzka 1999, Murgue et al. 2002, Lvov et al. 2004, Mumcuoglu et al. 2005) et autres acariens nidicoles (Mumcuoglu et al. 2005, Valiente Moro et al. 2005). Les tiques, en particulier, sont considérées comme des vecteurs potentiels (Hayes 1989, Lvov et al. 2004, Mumcuoglu et al. 2005). La présence du virus chez ces ectoparasites hématophages ne permet cependant pas de conclure qu’ils sont des vecteurs de l’infection. Pour arriver à cette conclusion, il est nécessaire de démontrer expérimentalement que l’arthropode est un vecteur compétent, c’est- Chapitre 1 Thèse d’E. Jourdain (2006) – Université Joseph Fourier, Grenoble 1 19 à-dire qu’il est capable de se contaminer à partir d’un oiseau puis de transmettre le virus à un autre oiseau (Rodhain & Perez 1985, Eldridge 2000). De plus, pour pouvoir affirmer que le parasite joue réellement un rôle important dans l’amplification virale, il faut démontrer : (1) que des membres de la population de parasites se nourrissent fréquemment sur les oiseaux en conditions naturelles ; (2) qu’il existe une association biologique dans le temps et dans l’espace entre le virus et la présence de l’infection chez les oiseaux ; (3) que les parasites collectés en conditions naturelles sont fréquemment porteurs du virus (Eldridge 2000). En pratique, seule la compétence vectorielle de certaines tiques molles a été démontrée (Hurlbut 1956, Abbassy et al. 1993, Anderson et al. 2003, Lawrie et al. 2004, Hutcheson et al. 2005). En revanche, la présence du virus dans les ectoparasites laisse supposer qu’il existe un risque de contamination des oiseaux par voie orale si les parasites infectés sont ingérés, par exemple lorsque les oiseaux se lissent les plumes (Anderson et al. 2003, Komar et al. 2003a, Marra et al. 2004)